Manejo orgánico de la marchitez o marchitamiento bacteriano del tomate y la papa causada por Ralstonia solanacearum

Introducción

La marchitez bacteriana, también conocida como “pudrición parda de la papa”, es una enfermedad causada por el grupo de bacterias del suelo del conjunto de especies Ralstonia solanacearum. Es una enfermedad de las hortalizas solanáceas, como la papa y el tomate, que tiene importancia en términos económicos. Las temperaturas elevadas del suelo (por encima de los 85 °F, o sea, unos 30 grados Celsius) y los niveles altos de humedad del suelo favorecen la invasión de este patógeno del suelo. La bacteria entra en la planta por las aberturas naturales, daños mecánicos o por las puntas de las raíces, entonces coloniza la corteza (tejido subepidérmico) e infecta los vasos del xilema o tejido vegetal conductor (Imagen 1).  A medida que la bacteria se extiende por el xilema de la planta, bloquea los canales de absorción de agua, lo que hace que esta se marchite y a la larga muera. Después de que la planta muere, el patógeno permanece en los restos de la planta y sobrevive en la materia vegetal que está en descomposición. Al descomponerse la materia vegetal, la bacteria vuelve al suelo, donde puede sobrevivir varios años sin anfitrión. Este suelo puede ser una fuente primaria de nuevas infecciones. Si el suelo está cerca o próximo a un curso de agua, también puede servir como medio de propagación de patógenos. La presencia de nematodos de raíz en el área también agrava la infección por la marchitez bacteriana, ya que facilitan la propagación de la bacteria y la infiltración en la raíz. El rendimiento de las plantas de tomate y de papa que sobreviven a la infección por Ralstonia solanacearum disminuye considerablemente por la marchitez.

Imagen 1. Etapas del ciclo de vida de Ralstonia solanacearum, saprotrófica (sobrevive en la materia orgánica del suelo sin un anfitrión) y patógena (se alimenta de un anfitrión vivo).  A) Las bacterias se ven atraídas por la exudación de la raíz del anfitrión, se adhieren a la superficie de la raíz y la penetran a través de aberturas naturales, grietas y cortes.  B) Las bacterias se abren paso a través de la corteza (el tejido bajo la capa superficial) hasta los vasos del xilema o tejido conductor por el que se desplaza la savia del suelo a las partes aéreas de la planta.  C) Las bacterias atraviesan las cavidades de las paredes de los vasos del xilema de la planta y colonizan los vasos. El recuadro muestra la vista interior de un vaso de xilema con bacterias infiltradas mediante la fosa hasta el lumen del vaso. D) Las bacterias entran en los vasos, los habitan y los llenan de células y célula mucilaginosas (polisacáridos; véase el recuadro). Esto dificulta el flujo de agua, lo que provoca marchitamiento. E) La planta anfitriona sufre un marchitamiento excesivo y muere. Con el tiempo, las partes de la planta se marchitan y las bacterias se van al suelo hasta que haya otro anfitrión adecuado disponible.

R. solanacearum es un patógeno genéticamente diverso, con un amplio rango de anfitriones (más de 400 especies de plantas anfitrionas) que pertenecen a diferentes grupos genéticos (cepas y razas). Sin embargo, la gravedad de la enfermedad conferida por cada cepa varía según la planta anfitriona. El tiempo que la bacteria puede sobrevivir en el suelo sin hospedarse en otra planta también varía y depende de diversos factores, como la humedad del suelo, la materia orgánica y la disponibilidad de anfitriones alternativos. El manejo de los cultivos únicamente mediante rotaciones es difícil, por lo que se necesita una estrategia de manejo integrado de la enfermedad para controlar el patógeno de la marchitez bacteriana de manera eficaz.

La marchitez bacteriana es una de las enfermedades más difíciles de controlar en la producción orgánica. Los productores orgánicos deben adoptar las siguientes estrategias de control integrado de enfermedades para reducir eficazmente la incidencia de la marchitez bacteriana en los cultivos anfitriones.

Estrategias para evitar enfermedades (antes de la siembra)

Detección de los síntomas de la enfermedad. La identificación precisa y precoz de la enfermedad es vital para poder controlarla. Los síntomas característicos de R. solanacearum son: marchitamiento (la caída de las partes de la planta por la insuficiencia de agua en el cuerpo de la planta), epinastia foliar (la curvatura hacia abajo de las hojas por el rápido crecimiento celular en la parte superior del pecíolo), decoloración vascular del tallo a un color pardo y un anillo vascular de color marrón claro con exudado (en los tubérculos de la papa) (véase la Imagen 2). Para obtener más información sobre cómo identificar R. solanacearum/marchitez bacteriana, las señales de campo y los síntomas, consúltese esta publicación de Publicaciones de Extensión de la universidad estatal de Carolina del Norte (Meadows y Henson, 2017). Es importante reconocer la diferencia entre la marchitez bacteriana y la marchitez fúngica causada por las especies Verticillium y Fusarium. Las principales diferencias de estas enfermedades son: 1) Los hongos avanzan con lentitud en el anfitrión, a diferencia de las bacterias, y producen síntomas más uniformes en toda la planta. 2) En la marchitez bacteriana, los síntomas aparecen de arriba abajo, mientras que en la marchitez por Fusarium y Verticillium los síntomas comienzan en la parte inferior de la planta y avanzan hacia arriba. La biología del organismo causante y la interacción anfitrión-patógeno explican estas diferencias visibles. Por ejemplo, en el caso de la marchitez bacteriana, el deterioro de la circulación de agua a las partes aéreas de la planta debido a la obstrucción del tejido vegetal conductor por la rápida proliferación bacteriana y la producción de células mucilaginosas, provoca la marchitez. En la marchitez por hongos, la producción de toxinas es la principal causa inicial del marchitamiento.

Imagen 2. Síntomas característicos de la marchitez bacteriana de la papa y el tomate. Obsérvese el oscurecimiento del tejido conductor del tallo (el más cercano a la “piel”) y la médula sana (el tejido interior del tallo), cuando se divide longitudinalmente (extremo izquierdo).  Plantas de papa que muestran los típicos síntomas de marchitez con hojas muertas o necróticas (izquierda). Corte de un tubérculo de papa para mostrar el oscurecimiento del tejido vascular y las masas de bacterias que salen de los extremos cortados de los filamentos vasculares. Este oscurecimiento es un síntoma del marchitamiento patológico, que se genera por la oxidación de los compuestos fenólicos producidos durante la degradación de la pared celular (centro). Planta de tomate que muestra los típicos síntomas de marchitamiento con hojas muertas (derecha).

Elección del lugar. La marchitez bacteriana es una enfermedad que se transmite por el suelo y por el agua, lo que significa que el patógeno puede sobrevivir en el suelo, sin anfitrión, hasta dos años después de la cosecha (Shamsuddin y otros, 1978) y en el agua hasta cuatro años (Álvarez y otros, 2008; Hong y otros, 2008). Por lo tanto, si se tiene la opción de elegir un lugar para el cultivo del tomate o de la papa: 1) Elíjase un campo y una zona aledaña sin antecedentes de la enfermedad de marchitez bacteriana. 2) Elíjase un terreno plano y bien drenado. 3) Evítense las zonas que tengan flujo de agua de otros campos infectados. 4) Evítense los suelos húmedos o las zonas con mucha humedad.

Eliminación de las fuentes de infección. El patógeno puede sobrevivir en propágulos vegetativos (tubérculos de papa, brotes de tomate), partes de plantas infectadas, anfitriones de cultivos alternativos (como, por ejemplo, tabaco, berenjena y pimiento) y también de malezas (por ejemplo, belladona y ortiga), en el suelo, en el agua de riego, en herramientas y en maquinaria agrícola contaminadas. Por lo tanto, se recomienda enfáticamente desinfectar las herramientas y el equipo de cosecha antes de utilizarlos. Para conocer buenas prácticas de limpieza, consúltese: Limpieza y desinfección de herramientas, contenedores de cosecha y superficies.

Elección de las semillas. Comenzar con semillas/tubérculos de tomate/papa que estén disponibles en el mercado, limpios y certificados como orgánicos es una buena forma de empezar a controlar la marchitez bacteriana. El patógeno no suele sobrevivir en las semillas secas de tomate; sin embargo, la elevada humedad de las semillas en los tubérculos de papa permite su supervivencia y transmisión. Para obtener más información sobre el aprovisionamiento de semillas de tomate orgánico, consúltese: Aprovisionamiento de semillas orgánicas certificadas y las normas del Programa Nacional Orgánico (Colley y Baker, 2015).

Tratamiento de las semillas con agua/aire caliente. La marchitez bacteriana puede sobrevivir en los tubérculos de semilla de papa. Los tubérculos infectados deben desinfectarse mediante tratamiento térmico. La marchitez bacteriana puede controlarse exponiendo los tubérculos de las semillas a aire caliente (112 °F, unos 44º Celsius) con una humedad relativa del 75% durante 30 minutos (Tsang y otros, 1998). Para obtener información sobre el tratamiento de semillas con agua caliente, consúltese: Claves para controlar las enfermedades en los cultivos de semilla orgánicos, y Johnson y Morton (2010). Los productores pueden aplicar el tratamiento térmico a las semillas en un establecimiento de preparación de semillas con un soplador de aire caliente y un humidificador, o con agua caliente.

Variedades resistentes. La manera más eficaz de controlar la enfermedad de la marchitez bacteriana es cultivar variedades resistentes.

Tomate:  Hay variedades con un nivel de resistencia bajo y moderado a la marchitez bacteriana que están disponibles en el mercado para los productores orgánicos de Estados Unidos. Estas son algunas de las variedades:

Papa:  Hay solamente una variedad de papa resistente a la marchitez bacteriana disponible para los productores orgánicos: Red Pearl (Universidad de Wisconsin, Madison; Groza y otros, 2004). Los autores desconocen si hay semillas no tratadas de Red Pearl para la producción orgánica. Sin embargo, la variedad fue probada con éxito en plasticultura en Pensilvania (visite el sitio web de PennState Extension para obtener más información).

Injertos en plantas portainjertos resistentes. Se han desarrollado plantas portainjertos de tomate resistentes a la marchitez bacteriana que podrían utilizarse en campos infectados por el patógeno de la marchitez para reducir la presión de la enfermedad. Para obtener más información sobre la adquisición de portainjertos resistentes a la marchitez del tomate, visítese Vegetable Grafting.

Distancia entre las plantas. Aumentar la distancia entre las hileras puede reducir la incidencia de la marchitez en suelos con bajas poblaciones de patógenos. La distancia recomendada entre plantas para reducir la incidencia de la marchitez es de 1.5 a 2.5 pies (unos 45-76 centímetros).

Solarización de suelos y rizomas. La solarización del suelo antes de la plantación con una cobertura de plástico transparente durante 60 días puede reducir la incidencia de la marchitez (Vinh y otros, 2005). Estas coberturas pueden instalarse en el campo a mano o con una máquina. La solarización del suelo junto con agentes de control biológico (ACB), como Pseudomonas spp., Bacillus spp. y Streptomyces spp. (bacterias promotoras del crecimiento) reduce la incidencia de la marchitez del tomate de manera más eficaz (Anith y otros, 2000; Kumar y otros, 2001; Chen y otros, 2013; Yuliar y otros, 2015; Marian y otros, 2019).

Estrategias para usar en la temporada de crecimiento de los cultivos

Agua de riego limpia. El patógeno de la marchitez bacteriana se transmite por el agua, lo que le permite multiplicarse y diseminarse mediante el agua de riego. Los productores orgánicos deben asegurarse de que el agua de riego esté limpia y no tenga patógenos. Para el tratamiento del agua de riego, se recomienda visitar estas publicaciones para saber cómo reducir la presión de las enfermedades mediante el tratamiento de los sistemas de riego por goteo con cloro y la evaluación de la pureza del agua (página web de Water Research Center).

Enriquecimiento del suelo y fertilización. Se ha demostrado que el enriquecimiento del suelo con cloro estable en polvo y cal controla o frena eficazmente la marchitez bacteriana (Dhital y otros, 1997; Kishore y otros, 1996). Hay muchas sustancias sintéticas y no sintéticas utilizadas como el cloro que están permitidas en los sistemas de producción orgánica con algunas restricciones (visítese la página web de OMRI para obtener más información). También se ha demostrado que el compost maduro mezclado con abono de aminoácidos (abono orgánico) reduce la incidencia de la marchitez bacteriana (Ding y otros, 2013); sin embargo, no todos los compost son inhibidores de la enfermedad. 

IMPORTANTE: Antes de usar cualquier producto para control de plagas en su sistema de agricultura orgánica:

1. Léase la etiqueta para asegurarse de que el producto está autorizado para el cultivo y la enfermedad que pretende controlar, y asegúrese de que su uso sea legal en el estado, el condado o el lugar donde se aplicará.
2. Léanse y entiéndanse las precauciones de seguridad y las restricciones de aplicación.
3. Asegúrese de que el nombre del producto comercial esté incluido en la lista de su plan de sistema orgánico y que esté aprobado por su agente certificador del USDA. Si intenta solucionar un problema imprevisto, obténgase la autorización del agente certificador antes de utilizar un producto que no figure en su plan; de lo contrario, puede poner en peligro su certificación.

Tenga en cuenta que, aunque las listas de OMRI y WSDA son sitios adecuados para identificar productos potencialmente útiles, todos los productos que se utilicen deben estar autorizados por su agente certificador. Para obtener más información sobre cómo determinar si un producto para control de plagas se puede usar en su granja, consulte el artículo relacionado de eOrganic ¿Puedo usar este insumo en mi granja orgánica?

Control de malezas. Las malezas (belladona, ortiga), así como los tomates y las papas silvestres actúan como anfitriones de la bacteria de la marchitez. Por lo tanto, controlar las malezas y destruir las plantas silvestres antes del trasplante puede ayudar a reducir la incidencia de la enfermedad.

Rotación de cultivos. La rotación con cultivos no anfitriones se considera una de las estrategias de control de enfermedades más importantes en la agricultura orgánica. La incidencia de la enfermedad de la marchitez bacteriana puede reducirse mediante rotaciones regulares con cultivos no anfitriones, como el maíz, el sorgo, el trigo, las zanahorias, el frijol espelón o espelón yucateco y la soja. La rotación de cultivos también tiene otras ventajas, como el mantenimiento de la estructura del suelo y la materia orgánica. Generalmente, se recomienda una rotación de dos a cinco años o un barbecho de aproximadamente un año con un subsolado frecuente en la estación seca para erradicar la bacteria de la marchitez (Shamsuddin y otros, 1978).

Cosecha. Papa: Evítense las condiciones de cosecha húmeda, ya que la humedad puede agravar los daños en los tubérculos de la papa y la propagación de enfermedades. Las raíces y los tallos de los cultivos infectados deben destruirse después de la cosecha para ayudar a prevenir una mayor contaminación del suelo.

Desinfección de herramientas y equipos de cosecha. La marchitez bacteriana puede propagarse mediante herramientas y equipos agrícolas contaminados. Por tanto, desinfecte las herramientas y el equipo de cosecha antes de utilizarlos. Para obtener más información sobre la limpieza del equipo de cosecha, véase el vídeo:  Cómo limpiar el equipo de cosecha antes de desinfectarlo.

Almacenamiento. Los síntomas de marchitez bacteriana pueden aparecer en las papas durante el almacenamiento. Para evitarlo, almacénense las papas sanas a bajas temperaturas (menos de 50 °F o unos 10 º C) y contrólese la aparición de síntomas de marchitez. Recoléctense y elimínense los tubérculos de papa infectados.

Agradecimientos

Este trabajo fue auspiciado por la subvención multiestado/Hatch de NIFA (S009).

Bibliografia

• Álvarez, B., M. M. López, and E. G. Biosca. 2008. Survival strategies and pathogenicity of Ralstonia solanacearum phylotype II subjected to prolonged starvation in environmental water microcosms. Microbiology 154:3590—3598. (Available online at: https://doi.org/10.1099/mic.0.2008/019448-0) (verified 31 Aug 2020).
• Anith, K. N., T. P. Manomohandas, M. Jayarajan, K. Vasanthakumar, and K. C. Aipe. 2000. Integration of soil solarization and biological control with a fluorescent Pseudomonas sp. for controlling bacterial wilt Ralstonia solanacearum (EF Smith) Yabuuchi et al. of ginger. Journal of Biological Control 14:25—29. (Available online at: http://www.informaticsjournals.com/index.php/jbc/article/view/4020 (verified 1 Sep 2020).
• Blancard, D. 2012. Tomato diseases: Identification, biology and control. 2nd ed. Page 552. Manson Publishing, London, England.
• Champoiseau, P., Timur M. Momol. 2009. Bacterial wilt of tomato [Online]. Available at https://plantpath.ifas.ufl.edu/rsol/Trainingmodules/BWTomato_Module.html (Verified 1 Sep 2020).
• Chen, Y., F. Yan, Y. Chai, H. Liu, R. Kolter, R. Losick, and J.-H. Guo. 2013. Biocontrol of tomato wilt disease by Bacillus subtilis isolates from natural environments depends on conserved genes mediating biofilm formation. Environmental Microbiology 15:848—864. (Available online at: https://doi.org/10.1111/j.1462-2920.2012.02860.x (verified 1 Sep 2020).
• Colley, M., B. Baker. 2015. Sourcing certified organic seed and the national organic program regulations [Online]. eOrganic article. Available at: https://eorganic.org/node/2304 (Verified 1 Sep 2020).
• Dhital, S. P., N. Thaveechai, W. Kositratana, K. Piluek, and S. K. Shrestha. 1997. Effect of chemical and soil amendment for the control of bacterial wilt of potato in Nepal caused by Ralstonia solanacearum. Kasetsart Journal, Natural Sciences 31:497-509.
• Ding, C., Q. Shen, R. Zhang, and W. Chen. 2013. Evaluation of rhizosphere bacteria and derived bio-organic fertilizers as potential biocontrol agents against bacterial wilt (Ralstonia solanacearum) of potato. Plant and Soil 366:453—466. (Available at: https://doi.org/10.1007/s11104-012-1425-y) (verified 1 Sep 2020).
• Groza, H. I., B. D. Bowen, D. Kichefski, S. J. Peloquin, and J. Jiang. 2004. Red pearl: A new gourmet red potato variety. American Journal of Potato Research 81:209—213. (Available online at: https://link.springer.com/article/10.1007%2FBF02871751 (verified 1 Sep 2020).
• Hong, J. C., M. T. Momol, J. B. Jones, P. Ji, S. M. Olson, C. Allen, A. Perez, P. Pradhanang, and K. Guven. 2008. Detection of Ralstonia solanacearum in irrigation ponds and aquatic weeds associated with the ponds in North Florida. Plant Disease 92:1674—1682. (Available online at: https://doi.org/10.1094/PDIS-92-12-1674) (verified 1 Sep 2020).
• Johnson. K., F. Morton. 2010. Keys to disease management in organic seeds crops [Online]. eOrganic Article. Available at: https://eorganic.org/node/2777) (Verified 1 Sep 2020).
• Kaan F., H. Laterrot, G. Anaïs. 1975. Etude de 100 variétés de tomate en fonction de l‟adaptation climatique et de la résistance à sept maladies sévissant aux Antilles. ouvelles Agronomiques desAntilles et de la Guyane, 1 (2), 123—138. (Available online at: https://hal.inrae.fr/hal-02731297/document) (verified 1 Sep 2020).
• Kishore, V., G. S. Shekhawat, and V. Sunaina. 1996. Cultural practices to reduce Pseudomonas solanacearum in the infested soil. Journal of the Indian Potato Association 23:130—133.
• Kumar, P., and A. K. Sood. 2001. Integration of antagonistic rhizobacteria and soil solarization for the management of bacterial wilt of tomato caused by Ralstonia solanacearum. Indian Phytopathology 54:12—15. (Available onlinel at: http://epubs.icar.org.in/ejournal/index.php/IPPJ/article/view/18831) (verified 1 Sep 2020).
• Kwak, M. J., H. G. Kong, K. Choi, S. K. Kwon, J. Y. Song, J. Lee, E. J. Jung, H. Park. N. Roy, H. Kim, M. M. Lee, E. M. Rubin, A. W. Lee, and J. K. Kim. 2018. Rhizosphere microbiome structure alters to enable wilt resistance in tomato. Nature Biotechnology 36:1100—1109. https://doi.org/10.1038/nbt.4232) (verified 1 Sep 2020).
• Laterrot, H., J. F. Kaan. 1978. Resistance to Corynebacterium michiganense of lines bred for resistance to Pseudomonas solanacearum. Report of the Tomato Genetics Cooperative 28:7—8. University of California, Davis. (Available online at: https://tgc.ifas.ufl.edu/onlinevo.htm) (verified 1 Sep 2020).
• Marian, M., A. Morita, H. Koyama, H. Suga, and M. Shimizu. 2019. Enhanced biocontrol of tomato bacterial wilt using the combined application of Mitsuaria sp. TWR114 and nonpathogenic Ralstonia sp. TCR112. Journal of General Plant Pathology 85:142–154. (Available online at: https://doi.org/10.1007/s10327-018-00834-6) (verified 1 Sep 2020).
• Meadows. I., M. Henson. 2017. Southern bacterial wilt of tomato [Online]. North Carolina State Extension. Available at: https://content.ces.ncsu.edu/bacterial-wilt-of-tomatoes (Verified 1 Sep 2020).
• Nolte, K. D. 2014. Cleaning harvest equipment prior to sanitizing [Online]. University of Arizona. Available at: https://www.youtube.com/watch?v=YdzPzz6E60k (Verified 1 Sep 2020).
• Oram, B. 2014. C-T contact time and inactivation calculations for chlorine disinfection [Online]. Water Research Center. Available at: https://water-research.net/index.php/water-treatment/water-disinfection/chlorine-disinfection (Verified 1 Sep 2020).
• Schonbeck, M. 2019. Twelve steps toward ecological weed management in organic vegetables [Online]. eOrganic Article. Available at: https://eorganic.org/node/2320 (Verified 1 Sep 2020).
• Schermann, M., A. Hultberg. 2018. Cleaning and sanitizing tools, harvest containers and surfaces [Online]. University of Minnesota. Available at: https://extension.umn.edu/growing-safe-food/cleaning-and-sanitizing-tools-harvest-containers-and-surfaces (Verified 1 Sep 2020).
• Shamsuddin, N., A. B. Lloyd, and J. Graham. 1978. Survival of the potato strain of Pseudomonas solanacearum in soil bacterial wilt; New South Wales. Journal of the Australian Institute of Agricultural Science.
• Storlie C. 1997. Treating drip irrigation systems with chlorine [Online]. New Jersey Agricultural Experiment Station, Rutgers. Available at: https://njaes.rutgers.edu/FS795/ (Verified 1 Sep 2020).
• Tsang, M. M. C., and M. Shintaku. 1998. Hot air treatment for control of bacterial wilt in ginger root. Applied Engineering in Agriculture 14:159—163. (Available at: https://doi.org/10.13031/2013.19365) (verified 1 Sep 2020).
• USDA Specialty Crops Research Initiative, Vegetable Grafting Research Based Information Portal. 2020. Commercial solanaceous rootstocks. [Online]. Available at: http://www.vegetablegrafting.org/resources/rootstock-tables/solanaceous-rootstocks/ (Verified 1 Sep 2020).
• Vinh, M. T., T. T. Tung, and H. X. Quang. 2005. Primary bacterial wilt study on tomato in vegetable areas of Ho Chi Minh City, Vietnam. p. 177—184. In C. Allen, P. Prior, and A. C. Hayward (eds.). Bacterial Wilt Disease and the Ralstonia solanacearum species complex. American Phytopathological Society Press, St. Paul, MN.
• Wei, Z., J. F. Huang, J. Hu, Y. A. Gu, C. L. Yang, X. L. Mei, Q. Shen, Y. Xu, and V. P. Friman. 2015. Altering transplantation time to avoid periods of high temperature can efficiently reduce bacterial wilt disease incidence with tomato. Plos One 10(10):e0139313. (Available online at: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0139313) (verified 1 Sep 2020).
• Wisconsin Alumni Research Foundation. Potato line W84-75R ("Red Pearl") [Online]. University of Wisconsin—Madison. Available at: https://www.warf.org/documents/technology-summary/P97024US.pdf (Verified 1 Sep 2020).
• Yuliar, Y. A. Nion, and K. Toyota. 2015. Recent trends in control methods for bacterial wilt diseases caused by Ralstonia solanacearum. Microbes and Environments 30:1—11. (Available online at: https://www.jstage.jst.go.jp/article/jsme2/30/1/30_ME14144/_article) (verified 1 Sep 2020).

Recursos adicionales

• Champoiseau. P. G., J. B. Jones, T. M. Momol, P. Ji, C. Allen, D. J. Norman, C. Harmon, S. A. Miller, T. Schubert, D. Bell. D., J. P. Floyd, D. Kaplan, R. Bulluck, K. Smith, and K. Cardwell. 2010. Ralstonia solanacearum race 3 biovar 2 causing brown rot of potato, bacterial wilt of tomato and southern wilt of geranium [Online]. Available at: https://www.ars.usda.gov/ARSUserFiles/00000000/opmp/RalstoniaR3b2May2010.pdf (Verified 1 Sep 2020).